Del 1

Efter att ha kallats den första mänskliga Trollhunter, James ”Jim” Lake Jr., motvilligt, börjar leva ett dubbelliv med bästa vän Tobias ”Toby” Domzalski vid hans sida, tillsammans med att vinna mentorer från trollarna Blinky och AAARRRGGHH !!!. Jim möter fientlighet och förbittring inte bara från andra troll utan även från andra människor under skoltiden. Jim och Tobys äventyr avbryts när Claire Nuñez introducerades till Jims ”andra” liv när Jim fick reda på att hennes bror var en förändring (ett troll som kan ta en mänsklig form) och inte trodde att Jim var trots att de var attackerad av nisser. Sedan visade Jim Claire sin kostym.

Del 2

Med Jim instängd i Darklands, rasar hans vänner för att rädda honom. Med Jim från Darklands möter han återverkningar för sina handlingar genom att gå in. Blinky hanterar gamla familjesår när resten av Trollmarket hanterar en möjlig mullvad bland dem. Det görs inte lättare när Steve Palchuk och Eli Pepperjack börjar snubbla över Jims dubbla liv, ovanpå pressen från gymnasiet.

Del 3

Det är slutet på andra året på Arcadia High: Jims dubbla liv har tagit sin avgift på sin mamma när Claire upplever problem från en forntida trollkvinna. Den sista striden är nära över trioen när Jim och Claire börjar växa närmare i sin relation. Jim måste inse att det är omöjligt att besegra Gunmar om han inte gör ett oåterkalleligt offer.

Huvudsaklig

• Anton Yelchin och Emile Hirsch som James ”Jim” Lake Jr. / Trollhunter,  den första mänskliga Trollhunter och en motvillig hjälte som hanterar trycket att leva ett dubbelliv. Han har en talang för matlagning och så småningom svärdstridighet och bryr sig djupt om sin mor och vänner. Yelchin gav Jim röst från del 1, genom delar av del 3 innan hans död. Hirsch antog rollen och ersatte honom.
• Kelsey Grammer som en blinkande ”Blinky” Galadrigal,  Jims sexögade fyrarmade trollmentor . Ett klokt och vetenskapligt troll med ett hjärta av guld, han tjänar som hjärnorna för Trollhuntersna och blir så småningom en sorts farsfigur för Jim.
• Charlie Saxton som Tobias ”Toby” Domzalski, [17] Jims bästa vän och förtroende. Dorky och spännande, han omfattar fullt ut den hemliga världen av troll och hjälper Jim i sina uppdrag. Hans vapen som valts är en hammare.
• Lexi Medrano som Claire Maria Nuñez, [17] Jims flickvän. Hon är en feisty, snäll, lycklig, sarkastisk, nyfiken och intelligent pojke som tycker om böcker och är en begåvad kampsportkonstnär och gymnast. Hon skaffar Shadow-personal (Skathe-Hrün) en personal som kan skapa portaler aktiverade av användarens känslor.
• Jonathan Hyde som Waltolomew ’Walter’ Stricklander ’Strickler’,  Jims historielärare som faktiskt är en Changeling. När Jim upptäcker sanningen, förlorar han all respekt för honom och de två blir bittera fiender. Men han förblir kärleksfull mot Jim och har återlösande egenskaper.
• Fred Tatasciore som Aarghaumont ”AAARRRGGHH !!!”,  en klyftig troll och nära följeslagare till Blinky som bildar ett djupt band med Toby. Han kidnappades av Gumm-Gumms som ett barn från Krubera (ett trolllopp som bor djupt i jorden) som försvårade hans ordförråd. Plågad av de grymheter som han begick övergav han Gunmar för att leva ett liv i fred. Men han kommer fortfarande att kämpa för att skydda dem han bryr sig om.
• Victor Raider-Wexler som Vendel, Trollmarkets ledare. Vendel är ett gammalt och förtrollat ​​troll, som först misstänks för Jim och kommer ofta som en pessimist, men visar en mjukare sida och eventuell tro på Jim. I slutet av del 2 dödas han av Usurna efter att hon avslöjade att hon arbetade för Gunmar, men inte innan han spelade in handlingen för att varna Trollhunters.
• Ron Perlman som Bular,  son till Gunmar. En brutisk och kraftfull trollkrigare, han är besatt av att befria sin far från Darklands. Han har en speciell förakt för Changelings, som han betraktar som ”oren” och sätter honom i strid med Strickler och andra Changelings som försöker befria Gunmar. Han dödas av Jim under första halvan av säsong 1, men framträder senare i säsong 1-avsnittet ”Where Is My Mind” och säsong 2-avsnittet ”Unbecoming”.
• Amy Landecker som Barbara Lake, Jims skyddande och överarbetade mamma. Hennes man lämnade familjen när Jim var fem år gammal. Hennes läkarbete innebär att hon ofta är hemifrån, vilket gör att Jim kan fullfölja sina Trollhunter-uppgifter.

Återkommande

• Steven Yeun som Steve Palchuk,  en narsissistisk mobbing som ofta trakasserar Jim. Misstänksam över Jims ovanliga beteende upptäcker han så småningom sanningen och samarbetar med Eli Pepperjack och blir Creepslayerz för att hjälpa Jim i del 2.
• Matthew Waterson som Draal, son till föregående Trollhunter, Kanjigar. Han är ursprungligen avundsjuk och misstänksam på Jim men blir senare vän med honom – och fungerar som Jims stridsledare. Under en strid i museet offrar Draal sin nedre högra arm medan han tar bort Trollhunter-amuletten från Killahead Bridge för att stänga portalen och får senare en mekanisk protes . Draal förklarar att hans far höll sig avstånd från honom när han växte upp, och han hade hoppats bli nästa Trollhunter för att han skulle få sin fars godkännande.
• Lauren Tom som Nomura, Changeling museums kurator och en kollega av Strickler. Ursprungligen en antagonist, drog hon in i Darklands och fängslades av Gunmar för sina misslyckanden. När Jim fångas i Darklands, bildar de två en koppling och fly tillsammans.
• Jimmie Wood som NotEnrique, bytet bytte ut med Claires barnbror Enrique. Även om han är besvärlig och självbetjäning är han inte aktivt skadlig och hjälper till och med Trollhuntarna då och då (vanligtvis efter att ha bestått). Han bildar en stenig men broderlig koppling till Claire.
• Clancy Brown som Gunmar, järnhandledaren av Gumm-Gumms som bor i Darklands. Han är mäktig och hänsynslös och kommer lätt att avyttra lojala minister och allierade som inte längre kan tjäna honom. Han har inga beteenden om att förslava eller döda sina troll för att uppnå sina mål.
• Tom Hiddleston och James Purefoy som Kanjigar den modiga, Draals far och den ädla Trollhunter före Jim. Hans spökshandledare Jim, som ofta oroar sig för Jims team-kampstil, och tror att Trollhunter måste arbeta ensam för att undvika att äventyra dem han bryr sig om – detta leder till Jims skuld och beslut att våga sig in i Darklands ensam. Hiddleston tillhandahöll den röst som agerar för Kanjigar under seriens premiär, medan Purefoy fick rollen för att ta rollen för resten av serien.
• Ike Amadi som Angor Rot, en forntida trollmorder som jakter på Trollhunters och tar sina själar. Under medeltiden gjorde Angor en affär med Morgana och överlämnade sin egen själ i gengäld för sina mystiska krafter.
• Rodrigo Blaas som Gnome Chompsky, en Gnome adopterad av Toby. Han började som en ”rogue Gnome” som orsakade problem, men efter att han slutligen besegrades av Jim blev han vänlig när han fick ett dockhus att bo i och en plastdocka som hans följeslagare. Han hjälpte senare med att hitta Enrique i Darklands och hjälpte också till att rädda Jim från Darklands.
• Markera Hamill som Dictatious Galadrigal, Blinkys bror. Antas död, hjälper han Gunmar i sin strävan att erövra ytlanden. Han förblindas av Blinky under en kamp i Darklands.
• Anjelica Huston som drottning Usurna, drottningen av Krubera, AAARRRGGHH !!!: s ras av troll som bor i Deep Caverns, och en medlem av ett råd för trollledare känd som Tribunal. Hon verkar initialt vara en snäll drottning som är berörd för AAARRRGGHH !!!: s välbefinnande. Som medlem av domstolen är hon strikt och bedömande och leder domstolen att agera mot Jim och hans vänner. Sent i del 2 avslöjar hon sig vara en förrädare som arbetar för Gunmar och hjälper honom att ta över Trollmarket.
• Cole Sand som Eli Pepperjack, en nördig klasskamrat till Jim som tror på det paranormala . I del 2 samarbetar han med Steve Palchuk för att undersöka de konstiga varelserna som de båda har sett och för att hjälpa Jim.
• Lena Headey som Morgana / The Pale Lady , en forntida och till synes ondskad enhet och beskyddaren av Angor Rot.
• Tom Kenny som Otto Scaarbach, en Changeling Polymorph som kan förvandlas till vem som helst. Han är Grand Commandant of the Janus Order, ett hemligt samhälle av Changelings som hjälper Gumm-Gumms.
• David Bradley som Merlin , trollkarlen som skapade Trollhunters amulett.
• Colin O’Donoghue som Douxie ”Big D”, en charmig engelsk tonåring från Arcadia Oaks Academy vars band, ”Ash Dispersal Pattern,” är en deltagare i Battle of the Bands i del 3.
• Tatiana Maslany som Aja, en ”utländsk utbytesstudent” från ”Cantaloupia” äldre syster till Krel. Jim har i uppdrag att visa dem runt och acklimatisera dem till Arcadia sent i del 3.
• Diego Luna som Krel, yngre bror till Aja.
• Yara Shahidi som Darci Scott, Jim, Toby och Claires klasskamrat.

Serien fungerar som ett av Yelchins slutprojekt då han dog kort efter att ha spelat in de flesta av hans karaktärs dialog. Producer del Toro vägrade att ersätta sina inspelningar, [21] vilket del Toro noterade var en utmaning för showens inspelningsingenjörer. [20] Av sitt beslut uttalade del Toro att skådespelaren ”var stolt över vad han gjorde, och vi var så stolta över hur han gjorde det.” Del Toro tillade att hans erfarenhet som far och Yelchins unga ålder också var faktorer som ledde till beslutet.